Le métabolisme du soufre dans les sédiments des mangroves marines subtropicales diffère fondamentalement des autres habitats, comme l'a révélé la SMDB

Rapports scientifiques volume 13, Numéro d'article : 8126 (2023) Citer cet article

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Le séquençage du métagénome Shotgun offre la possibilité de récupérer des populations rares sous-explorées et d'identifier des voies biochimiques difficiles à élucider. Cependant, les informations sur les gènes du soufre, y compris leurs séquences, sont dispersées dans les bases de données publiques. Ici, nous introduisons SMDB (https://smdb.gxu.edu.cn/) - une base de données organisée manuellement des gènes de soufre basée sur un examen approfondi de la littérature scientifique et de la base de données d'orthologie. La SMDB contenait un total de 175 gènes et couvrait 11 processus du métabolisme du soufre avec 395 737 séquences représentatives affiliées à 110 phylums et 2 340 genres de bactéries/archées. La SMDB a été appliquée pour caractériser le cycle du soufre de cinq habitats et a comparé la diversité microbienne des sédiments de mangrove avec celle d'autres habitats. La structure et la composition des communautés de micro-organismes et des gènes de soufre étaient significativement différentes entre les cinq habitats. Nos résultats montrent que la diversité alpha des micro-organismes dans les sédiments de la mangrove était significativement plus élevée que dans d'autres habitats. Les gènes impliqués dans la réduction dissimilatoire des sulfates étaient abondants dans les mangroves marines subtropicales et les sédiments des grands fonds. Les résultats du modèle de communauté neutre ont montré que la dispersion microbienne était plus élevée dans l'écosystème de la mangrove marine que dans d'autres habitats. Le Flavilitoribacter du microorganisme métabolisant le soufre devient un biomarqueur fiable dans les cinq habitats. SMDB aidera les chercheurs à analyser efficacement les gènes du cycle du soufre à partir de la métagénomique.

Les micro-organismes jouent des rôles essentiels dans le cycle du soufre, qui déterminent les composés de transformation du soufre et leur devenir dans l'environnement1. Les composés soufrés sont abondants dans les milieux naturels, et un énorme stockage de sulfates et de sulfures se trouve dans les écosystèmes marins2. Le cycle du soufre, principalement entraîné par l'oxydation du soufre et la réduction des sulfates, est étroitement lié à d'autres cycles biochimiques (c'est-à-dire le carbone, l'azote, le phosphore) avec des implications profondes pour l'écosystème environnemental3. Selon des rapports antérieurs, les bactéries sulfato-réductrices (BSR) jouent un rôle crucial dans la précipitation des métaux lourds4, des polluants5 et la biodégradation des hydrocarbures6. Ainsi, la caractérisation des gènes du cycle du soufre et des micro-organismes métabolisant le soufre est importante pour comprendre les processus du cycle du soufre dans les environnements.

Le cycle du soufre est un processus biochimique complexe dans l'environnement, consistant en des transformations inorganiques et organiques du soufre. Les transformations inorganiques (c'est-à-dire la réduction canonique dissimilatoire des sulfates [DSR] et la réduction assimilatrice des sulfates [ASR]) ont été bien étudiées, comme décrit dans l'étude précédente7. Par exemple, la composition des communautés de micro-organismes a montré que les deltaprotéobactéries étaient la classe dominante de SRB et que la voie de l'ASR était une réduction majeure des sulfates dans un bioréacteur à biofilm-membrane à grande échelle pour le traitement des eaux usées textiles7. Les transformations organiques du soufre jouent un rôle important dans le cycle du soufre, compte tenu de l'abondance de soufre organique dans l'écosystème environnemental8. Les recherches antérieures se sont concentrées sur les transformations inorganiques du soufre, par conséquent l'impact des composés organiques soufrés sur les écosystèmes n'a pas encore été exploré3. Les composés organosoufrés étaient abondants dans le milieu marin, tels que le diméthylsulfoniopropionate (DMSP)9, les sulfonates3, les esters de sulfate3 et le méthanethiol (MeSH)10. Le produit de dégradation enzymatique du DMSP (sulfure de diméthyle [DMS]) peut entraîner un réchauffement climatique9. Les sulfonates sont une prévalence écologique décisive pour l'échange d'énergie entre les autotrophes microbiens et les hétérotrophes, indiquant l'importance du métabolisme du soufre organique dans l'environnement11. Ainsi, il est essentiel de développer des capacités pour obtenir le cycle complet du soufre via des technologies avancées.

Auparavant, des efforts considérables ont été déployés pour caractériser les processus du cycle du soufre en analysant des gènes clés, tels que la sulfite réductase dissimilatoire (dsrB)12, l'adénylyl sulfate réductase (aprA)13 et la thiosulfohydrolase (soxB)14. Étant donné le besoin d'amorces d'ADN appropriées pour de nombreux gènes de soufre, la réaction en chaîne par polymérase (PCR) produit généralement des résultats expérimentaux inexacts15,16. Cependant, le séquençage du métagénome shotgun offre la possibilité de récupérer le cycle du soufre sous-exploré17. Les gènes potentiels impliqués dans le cycle du soufre ont été annotés pour une analyse métagénomique à l'aide d'une base de données d'orthologie18. Cependant, une base de données orthologique complète et fiable est essentielle pour une annotation précise des gènes fonctionnels. Ainsi, les résultats de l'analyse métagénomique sont fortement influencés par la sélection des bases de données d'orthologie.

Compte tenu de l'indisponibilité d'une base de données complète sur le soufre, plusieurs bases de données, telles que Clusters of Orthologous Groups (COG)19, Kyoto Encyclopedia of Genes and Genomes (KEGG)20, Evolutionary Genealogy of Genes: Non-supervised Orthologous Groups (eggNOG)21 et M5nr22, sont largement utilisées pour l'ensemble de données métagénomiques efficace. Cependant, une base de données avec une couverture élevée des gènes de soufre est en outre nécessaire23. Étant donné les domaines fonctionnels similaires des gènes, les petites valeurs d'abondance d'erreur provenant de l'application de ces bases de données dans l'analyse des cycles du soufre doivent être évitées24. La recherche de gènes du cycle du soufre dans de grandes bases de données prend du temps. Par conséquent, une base de données spécifique de gènes liés à la voie du cycle du soufre devrait être développée pour résoudre ces problèmes.

Les processus d'assemblage de la communauté microbienne déterminent les schémas de distribution et l'abondance des espèces25. La théorie neutre postule que les processus stochastiques (dispersion, extinction locale et dérive écologique) provoquent des variations dans la composition de la communauté microbienne26. Selon cette théorie, le cycle du soufre dans différentes zones peut présenter des différences en raison de la distance géographique. Les mangroves sont largement réparties le long des côtes tropicales et subtropicales pour résister aux vagues et aux tempêtes. Des études récentes ont étudié le métabolisme du soufre dans les écosystèmes de mangroves27. Cependant, il reste à déterminer en quoi les communautés microbiennes et le cycle du soufre diffèrent des autres biomes, tels que les forêts des hautes terres, les sédiments des grands fonds, les eaux marines et les eaux douces.

Une base de données intégrée manuellement, à savoir la base de données intégrative des gènes du métabolisme du soufre (SMDB), rassemblant la plupart des gènes du cycle du soufre à partir de bases de données publiques (c'est-à-dire KEGG, COG, eggNOG, M5nr et NR), a été développée pour répondre aux limites des ressources publiques actuellement disponibles et faciliter l'identification et la caractérisation des gènes du soufre et des communautés de micro-organismes métabolisant le soufre. Nos motivations dans la création de SMDB sont les suivantes : (i) améliorer la voie du soufre sur les gènes fonctionnels et les micro-organismes associés et (ii) faciliter l'annotation des informations sur le cycle du soufre dans le séquençage shotgun. La SMDB a été appliquée pour identifier fonctionnellement et taxonomiquement les gènes du cycle du soufre et les communautés de micro-organismes métabolisant le soufre de différents habitats (forêt des hautes terres, sédiments des grands fonds, eaux marines, sédiments fluviaux et sédiments de mangrove). Cette étude pourrait fournir une base de données de haute qualité sur le cycle du soufre pour le profilage fonctionnel des métagénomes de fusil de chasse.

La base de données universelle de protéines (UniProt) (http://www.uniprot.org/; octobre 2019) a été utilisée pour récupérer les séquences de la base de données de base des gènes du cycle du soufre à l'aide de mots-clés. COG (ftp://ftp.ncbi.nih.gov/pub/COG/COG2014/data), eggNOG (http://eggnogdb.embl.de/download/eggnog_4.5/), KEGG (http://www.genome.jp/kegg/; octobre 2019) et M5nr (ftp://ftp.metagenomics.anl.gov/data/M5nr/current/M5nr.g z ; octobre 2019) ont été utilisées pour récupérer des séquences homologues non ciblées. De plus, les séquences homologues de la base de données NCBI non redondante (NR) (ftp://ftp.ncbi.nlm.nih.gov/blast/db/; octobre 2019) ont été ajoutées à la base de données construite de base.

Une base de données intégrée a été créée manuellement pour profiler les gènes du cycle du soufre à partir de métagénomes de fusil de chasse comme décrit par une étude précédente28, avec de légères modifications. Une base de données intégrative des gènes du cycle de l'azote a été organisée manuellement par des chercheurs28. La méthode détaillée de développement de la base de données est décrite ci-dessous (Fig. 1).

Organigramme des principales étapes de construction de la SMDB. Tout d'abord, une base de données centrale a été construite pour des gènes sélectionnés en récupérant des séquences de protéines à partir de bases de données UniProt à l'aide de mots-clés. Deuxièmement, une base de données complète a été construite en intégrant des gènes cibles à partir de bases de données, notamment COG, eggNOG, KEGG, M5nr et NR. Troisièmement, un script PERL a été développé pour générer des profils fonctionnels et taxonomiques pour les métagénomes shotgun à l'aide d'outils de recherche.

Le métabolisme du soufre dans les bases de données KEGG et MetaCyc29 a été référencé pour récupérer les gènes impliqués dans le cycle du soufre. Seuls les gènes qui avaient été expérimentalement confirmés comme étant impliqués dans le métabolisme du soufre ont été collectés grâce à une recherche documentaire approfondie. L'étape suivante a été suivie par une recherche dans la base de données UniProt avec leurs mots-clés (par exemple, sous-unité alpha dissimilatoire de la sulfite réductase : dsrA) pour télécharger les séquences de gènes annotées correspondantes du métabolisme du soufre. Pour les gènes avec des définitions vagues (par exemple, cysQ et MET17), le nom complet de la protéine a été ajouté dans les mots clés pour exclure les séquences avec des annotations vagues. Ensuite, pour garantir l'exactitude de SMDB, ces séquences pour chaque gène du cycle du soufre ont été vérifiées manuellement en fonction de leurs annotations. Enfin, ces séquences collectées ont été sélectionnées comme base de données principale pour les gènes du cycle du soufre.

Les bases de données COG, eggNOG, KEGG, M5nr et NR ont été utilisées pour récupérer les séquences homologues des gènes du soufre afin de construire une base de données complète et de réduire les faux positifs. La base de données intégrative comprenait la base de données centrale des gènes du cycle du soufre et leurs séquences homologues. Les fichiers de séquence de cette base de données intégrative ont été regroupés à l'aide du CD-HIT (v.4.5.6, identité définie à 100%)30. Des séquences représentatives de cette base de données intégrative ont ensuite été sélectionnées pour construire la SMDB. Le métabolisme du soufre dans KEGG, MetaCyc et les références a été référencé aux attributions de gènes des voies du soufre SMDB.

Pour l'annotation taxonomique SMDB, les séquences SMDB ont été alignées sur la base de données NR via BLASTP de DIAMOND (v.0.9.29.130, couverture > 50 %, valeur e < 1 × 10−10)31. Ensuite, le résultat BLASTP a été réalisé à l'aide de l'algorithme LCA du logiciel MEGAN pour obtenir une classification taxonomique32. La SMDB (v.1) a été déposée sur GitHub (https://github.com/taylor19891213/sulfur-metabolism-gene-database) le 8 janvier 2020. En revanche, la plateforme analytique du site SMDB est en ligne depuis le 22 juin 2020 (https://smdb.gxu.edu.cn/).

La SMDB a été appliquée pour analyser les gènes du cycle du soufre et les communautés de micro-organismes métabolisant le soufre dans cinq habitats distincts : forêt des hautes terres33, sédiments des grands fonds34,35, eaux marines36, sédiments fluviaux37 et sédiments de mangrove38. Ces données ont été obtenues à partir du NCBI (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/sra) et de la base de données GSA du Chinese National Genomics Data Center (https://bigd.big.ac.cn/gsub/) (tableau supplémentaire S1). Les données de séquence ont été fusionnées et assemblées par mégahit (v1.1.3) avec des paramètres par défaut39. Les séquences assemblées ont été utilisées pour la prédiction des gènes par Prodigal (v3.02)40. Le nombre de lectures dans l'alignement des gènes dans tous les échantillons a été calculé par SoapAligner (v2.21)41. L'abondance normalisée des gènes a été calculée en fonction du nombre de lectures et de la longueur des gènes. Ensuite, les séquences assemblées ont été annotées à l'aide des bases de données SMDB, COG, eggNOG, KEGG, M5nr, SCycDB et NR via le DIAMOND avec des paramètres définis comme un seuil de valeur e de 1 × 10−531. Les séquences de soufre sont extraites des séquences fusionnées pour une annotation taxonomique plus poussée. Des micro-organismes à différents niveaux taxonomiques ont été générés après l'algorithme du moindre ancêtre commun (LCA)42.

Les indices de Shannon reflètent la diversité des espèces dans les échantillons43. Les indices de Shannon ont été calculés à l'aide du package R. L'analyse des coordonnées principales (PCoA) a été utilisée pour décrire les différences dans la communauté microbienne et la structure des gènes du soufre parmi les échantillons de différentes régions en utilisant le package R "stats". Le R et P de la PCoA sont calculés sur la base de l'ANOSIM en utilisant le package R "vegan". Le modèle de communauté neutre (NCM) a été utilisé pour expliquer l'assemblage de la communauté microbienne dans différents habitats44. Des tests statistiques des gènes impliqués dans le métabolisme du soufre entre les écosystèmes marins et non marins ont été réalisés en comparant leur abondance par le test de Tukey-Kramer. Le test de différence la moins significative (LSD)45 a été utilisé pour analyser le modèle de variance (ANOVA) pour des comparaisons multiples entre cinq habitats pour les micro-organismes métabolisant le soufre.

Utilisation de mots clés (par exemple, soufre, sulfate) pour récupérer 284 541 rapports de littérature de 1976 à 2021 dans Web of Science, puis obtention d'enregistrements de gènes de soufre via un robot d'exploration Web avec Python. Après vérification manuelle, 875 rapports de littérature connexes (la littérature représentative a été recrutée) et 175 gènes couvrant 11 voies du métabolisme du soufre (y compris la réduction assimilatrice du sulfate, la dismutation du thiosulfate, l'oxydation du sulfure, la réduction dissimilatoire du sulfate, l'oxydation du sulfite, l'oxydation du soufre, la réduction du soufre, l'oxydation du tétrathionate, la réduction du tétrathionate, l'oxydation du thiosulfate et la dégradation/synthèse organique), ont été recrutés dans la SMDB (tableau 1, tableau supplémentaire S2 ). Chaque gène de soufre contient des informations riches, y compris le mécanisme d'action, la structure et la séquence. La SMDB a obtenu 395 737 séquences représentatives à des seuils d'identité de 100 %. Résumé des gènes de la voie du métabolisme du soufre, voir Documents supplémentaires.

La couverture des gènes du métabolisme du soufre dans la BDMS a été comparée aux bases de données publiques existantes pour démontrer l'objectif de créer une base de données sur les gènes du métabolisme du soufre dans cette étude. Parmi les 175 gènes de soufre que nous avons recrutés dans la SMDB, seuls 118, 157, 144, 169 et 172 ont pu être trouvés dans les bases de données COG, eggNOG, KEGG, M5nr et NR, respectivement (Fig. S6 supplémentaire). Ces séquences ont été comptées dans des bases de données publiques et SMDB via le langage de programmation Perl pour chaque gène de soufre. Les résultats ont montré que la couverture de la SMDB contenant des séquences de gènes de soufre dépassait celle des bases de données COG, eggNOG, KEGG, M5nr et NR (Fig. 2). Près de 342 433 séquences de gènes de soufre ont été trouvées dans la SMDB et non incluses auparavant dans les bases de données NR. Les 25 données métagénomiques obtenues à partir de cinq habitats ont été alignées sur les bases de données SMDB, COG, eggNOG, KEGG, M5nr, SCycDB et NR pour analyser le métabolisme du soufre.

Pourcentage de séquences appartenant aux gènes du cycle du soufre sélectionnés dans les bases de données publiques. Le bleu indique moins de séquences de gènes de la base de données publique correspondante. Heatmap selon les z-scores de la (sous)famille de gènes abondants. La carte thermique a été créée à l'aide du package "phheatmap" (v1.0.12, https://cran.r-project.org/web/packages/phheatmap/index.html).

Les séquences de soufre ont été alignées à nouveau avec la base de données NR à l'aide d'un programme BLASTP local pour obtenir la structure et la composition du cycle taxonomique du soufre dans SMDB. La SMDB couvrait 93 embranchements, 87 classes, 194 ordres, 432 familles et 2225 genres de bactéries, et 17 embranchements, 15 classes, 25 ordres, 38 familles et 115 genres d'archées (tableau 2). Pour les bactéries, les protéobactéries (66,9 %), les actinobactéries (14,2 %) et les firmicutes (12,1 %) étaient les phylums dominants, avec Pseudomonas (10,4 %), Escherichia (5,4 %), Burkholderia (4,3 %) et Streptomyces (4,1 %) étaient les genres dominants dans la SMDB (tableau supplémentaire S3). Le tableau 2 montre que la réduction assimilatrice des sulfates a la couverture la plus élevée de micro-organismes, contenant 85 phylums et 1840 genres, suivie de la dégradation organique et de la synthèse avec 54 phylums et 1500 genres et de la réduction dissimilatrice des sulfates avec 54 phylums et 904 genres. Euryarchaeota, Crenarchaeota, Thaumarchaeota, Candidatus Thorarchaeota et Candidatus Bathyarchaeota étaient les phylums dominants d'archaea dans SMDB (tableau supplémentaire S3). Haloferax, Haloarcula, Archaeoglobus, Methanosarcina, Thermococcus, Nitrosopumilus, Methanobrevibacter, Methanothrix et Methanobacterium étaient le genre dominant d'archaea dans SMDB (tableau supplémentaire S3). Au niveau du genre, la réduction par assimilation des sulfates présentait la plus grande diversité impliquant 79 genres, suivie de la dégradation/synthèse organique (67 genres) et de l'oxydation du soufre (45 genres) (tableau 2).

Une simple recherche par mot-clé était disponible sur le site Web de SMDB, offrant un moyen rapide de rechercher des gènes de soufre dans notre base de données. Par exemple, les utilisateurs intéressés par la sous-unité alpha dissimilatoire de la sulfite réductase peuvent rechercher le mot-clé "dsrA". Les résultats de la recherche affichaient des informations détaillées sur chaque gène du soufre. Une fonction de recherche avancée permet aux utilisateurs de rechercher les voies du cycle du soufre.

Une interface DIAMOND a également été fournie pour identifier et annoter les gènes du soufre sur le site Web SMDB. 2 G de données métagénomiques (c'est-à-dire, fichier multi-FASTA et fichier multi-FASTQ) peuvent être fournis à cette interface, qui a consommé 60 s de temps BLAST. Les tâches de l'interface Web nécessitaient une mise en file d'attente. La sortie des résultats d'annotation était au format standard m8 ; cependant, des affichages supplémentaires ont été fournis, qui étaient spécifiques aux gènes du cycle du soufre. Notre "format d'annotation SMDB" a été déduit du niveau de similarité avec les séquences de la base de données associées à un gène de soufre spécifique.

À titre d'exemple spécifique, les séquences de la base de données Fun Gene (c'est-à-dire dsrA / B et soxB) ont été utilisées pour la validation dans cette étude (tableau 3). Ces séquences ont été annotées à l'aide de la SMDB via DIAMOND avec des paramètres définis comme un seuil de valeur e de 1 × 10−5. Les résultats ont montré que SMDB était capable de classer correctement les gènes du soufre.

Au total, 3403 micro-organismes ont été détectés dans cinq habitats. La diversité alpha, telle que mesurée par l'indice de Shannon, était significativement plus élevée dans les mangroves que dans les autres habitats (Fig. 3a). L'analyse des coordonnées principales (PCoA) a révélé que la diversité bêta microbienne dans cinq habitats était significativement différente (Fig. 3b; ANOSIM, permutations = 999, valeur p = 0, 001, R2 = 0, 86). La communauté microbienne a démontré une composition particulière dans les écosystèmes de mangrove, qui était principalement composée de membres de Deltaprotéobactéries (37,05%), suivies de Gammaprotéobactéries (28,70%) et d'Alphaprotéobactéries (6,91,8%) (Fig. S8 supplémentaire). La classe dominante dans les communautés microbiennes était les alphaprotéobactéries (37,59%), suivies des actinomycètes (20,09%) et des acidobactéries (15,59%) dans la forêt des hautes terres. La classe dominante dans les communautés microbiennes était les Alphaprotéobactéries (46,73%), suivies des Gammaprotéobactéries (21,97%) dans les eaux marines. La classe dominante dans les communautés microbiennes était Dehalococcoidia (35,15%), suivie par Deltaproteobacteria (16,69%) dans les sédiments d'eau profonde. Alors que les bêtaprotéobactéries (32, 77%) constituaient la classe dominante de communautés microbiennes dans les sédiments fluviaux (Fig. S8 supplémentaire).

Diversité alpha et bêta. (a) La diversité α de la diversité microbienne pour différents habitats. ANOVA a analysé la signification. (b) Analyse des coordonnées principales (PCoA) de la communauté microbienne. Les valeurs R et P de la figure sont calculées sur la base d'ANOSIM. UF, forêt d'altitude; DS, sédiments d'eau profonde ; MW, eaux marines ; RS, sédiments fluviaux ; MS, sédiments de mangrove.

Le modèle de communauté neutre (NCM) s'est bien adapté à l'assemblage de la communauté microbienne dans les écosystèmes de mangrove, les sédiments fluviaux et les habitats forestiers des hautes terres (R2 > 0,6). Cependant, ce modèle ne correspondait pas bien à l'assemblage de la communauté microbienne dans les eaux marines et les habitats des sédiments des grands fonds (Fig. 4). La valeur Nm était la plus élevée pour la communauté microbienne dans l'écosystème de la mangrove (Nm = 371 591 ; Fig. 4), suivie par les sédiments fluviaux (Nm = 161 104), les eaux marines (Nm = 90 120), les sédiments d'eau profonde (Nm = 48 176) et la forêt des hautes terres (Nm = 24 588). Ces résultats ont indiqué que la dispersion microbienne était plus élevée dans l'écosystème de la mangrove que dans d'autres habitats.

Modèle de communauté neutre (NCM) d'assemblage de la communauté microbienne. a) Sédiments d'eaux profondes ; (b) Sédiments de mangroves ; (c) Eaux marines; (d) Sédiments fluviaux; (e) Forêt des hautes terres. Les lignes bleues pleines représentent le meilleur ajustement au NCM, comme indiqué dans Sloan et al.40, et les lignes bleues en pointillés sur la figure représentent les intervalles de confiance à 95 % autour des prédictions du modèle. Les communautés microbiennes avec des fréquences supérieures ou inférieures à celles prédites par le NCM sont représentées dans différentes couleurs. Nm indique la taille de la communauté microbienne multipliée par l'immigration, et R2 représente l'ajustement à ce modèle.

La SMDB a été appliquée pour profiler le cycle du soufre de cinq habitats : forêt des hautes terres, sédiments d'eau profonde, eaux marines, sédiments fluviaux et sédiments de mangrove (tableau supplémentaire S4). Les résultats montrent que le nombre de gènes du cycle du soufre était de 110 à 159 dans les cinq habitats. Les 10 principaux gènes de soufre étaient la protéine de liaison à l'ATP du système de transport des sulfonates (ssuB), la sous-unité A de l'hétérodisulfure réductase (hdrA), l'arylsulfatase (atsA), la 3-(méthylthio)propionyl-CoA ligase (dmdB), l'adénylylsulfate kinase (cysC), la cystéine synthase (cysE), la sous-unité A de la diméthylsulfoxyde anaérobie réductase (dms A), protéine porteuse de soufre (tusA), S-sulfolactate déshydrogénase (slcC) et hétérodisulfure réductase fer-soufre sous-unité D (hdrD). Les résultats ont montré que cinq des 10 principaux gènes appartenaient à la voie de dégradation/synthèse organique. Par conséquent, la dégradation/synthèse organique était la principale voie de conversion du métabolisme du soufre dans ces cinq habitats. Les gènes du cycle du soufre étaient significativement différents (ANOSIM, permutations = 999, valeur p = 0, 001) parmi les cinq habitats (Fig. 5b). Lorsqu'ils sont regroupés par habitats, les gènes du cycle du soufre ont été enrichis de manière différentielle dans différents environnements (Fig. 5). Par exemple, l'abondance des gènes dissimilateurs de réduction des sulfates (dsrB, aprA/B et sat) dans l'écosystème marin (ME) était significativement plus élevée que celle de la zone de l'écosystème non marin (NME). En comparaison, l'abondance des gènes d'oxydation du soufre (sqr, SOX et soxC) dans l'écosystème non marin était significativement plus élevée que celle de la zone de l'écosystème marin (p < 0,05). Les sédiments de la mangrove présentaient la plus grande abondance de gènes impliqués dans les gènes de réduction des sulfates dissimilateurs (dsrA et aprA/B), les sédiments des grands fonds ayant une abondance particulièrement élevée de gènes de réduction des sulfates dissimilateurs (dsrB). Les sédiments fluviaux présentaient la plus grande abondance de gènes impliqués dans l'oxydation des sulfures (soxB) et la conversion du DMSP (dmdB/C).

L'abondance des gènes du métabolisme du soufre. (a) Comparaison de l'abondance des gènes du métabolisme du soufre entre l'écosystème marin et l'écosystème non marin. Les valeurs P sont basées sur le test de Tukey-Kramer. ( b ) Analyse des coordonnées principales (PCoA) des gènes du cycle du soufre. Les valeurs R et P de la figure sont calculées sur la base d'ANOSIM. (c) Différences dans la distribution des principaux gènes du soufre dans cinq habitats. L'abondance est la moyenne de chaque groupe. SE est exprimé sous forme de barres d'erreur. UF, forêt d'altitude; DS, sédiments d'eau profonde ; MW, eaux marines ; RS, sédiments fluviaux ; MS, sédiments de mangrove.

La composition des micro-organismes métabolisant le soufre a montré que les protéobactéries étaient le phylum dominant des communautés de micro-organismes métabolisant le soufre dans les sédiments de la mangrove, les eaux marines et les sédiments fluviaux (Fig. S9 supplémentaire). De plus, les chloroflexi étaient le phylum dominant des communautés de micro-organismes métabolisant le soufre dans les sédiments des grands fonds marins.

Au niveau du phylum, l'abondance des protéobactéries dans les sédiments de la mangrove était significativement plus élevée que dans les sédiments des grands fonds et la forêt des hautes terres. L'abondance de Nitrospirae dans les sédiments des mangroves était significativement plus élevée que dans les eaux marines et les forêts des hautes terres. L'abondance de Bacteroidetes dans les sédiments de mangrove était significativement plus élevée que dans les sédiments d'eaux profondes, les sédiments fluviaux et les forêts des hautes terres. En revanche, l'abondance des actinobactéries dans les sédiments des mangroves était significativement inférieure à celle des eaux marines, des sédiments des grands fonds, des sédiments fluviaux et des forêts des hautes terres (Fig. 6a). Au niveau de la classe, l'abondance de Gemmatimonadetes, Deltaproteobacteria et Nitrospira dans les sédiments de mangrove était significativement plus élevée que celle des eaux marines. Cependant, l'abondance des alphaprotéobactéries et des bêtaprotéobactéries dans les sédiments des mangroves était significativement inférieure à celle des sédiments fluviaux et des forêts des hautes terres (Fig. 6b). La forêt aléatoire est un modèle d'apprentissage automatique populaire qui utilise l'agrégation bootstrap et la randomisation des prédicteurs pour atteindre un degré élevé de précision de prédiction46. Les caractéristiques qui contribuent le plus à la précision de la prédiction de regroupement d'échantillons ont été sélectionnées à l'aide de la méthode de la forêt aléatoire. Notamment, pour la méthode de classement des caractéristiques, le facteur supérieur - le Flavilitoribacter (phylum Bacteroidetes) a contribué aux modèles forestiers aléatoires (Fig. 7). La figure 7 montre également que l'ajout de la signature des microbes Litoricola et Mariniblastus dans les modèles nous a permis d'atteindre la plus grande précision. Les résultats mentionnés ci-dessus ont montré que SMDB était un outil puissant pour analyser le cycle du soufre à partir de données métagénomiques dans divers environnements.

Différences dans la distribution des micro-organismes métabolisant le soufre dans différents habitats. La carte est selon le log10 des 20 micro-organismes métabolisant le soufre les plus abondants. SE est exprimé sous forme de barres d'erreur. (a) Niveau de l'embranchement. (b) Niveau de classe. La couleur de la barre d'abondance représente les habitats. Différentes lettres noires minuscules représentent des différences significatives entre les habitats (p < 0,05). UF, forêt d'altitude; DS, sédiments d'eau profonde ; MW, eaux marines ; RS, sédiments fluviaux ; MS, sédiments de mangrove.

Les caractéristiques des micro-organismes métabolisant le soufre sont classées en fonction de leur fréquence de sélection en tant que classificateurs forestiers aléatoires. Les cases colorées à droite indiquent le rapport d'abondance relative du facteur correspondant dans chaque groupe.

De nombreux microbes jouent un rôle important dans le cycle du soufre47,48. L'obtention de la liste complète des gènes du cycle du soufre et des micro-organismes métabolisant le soufre est essentielle pour comprendre les processus du cycle du soufre dans l'environnement. Dans cette étude, une base de données a été créée manuellement pour l'analyse rapide et précise du cycle du soufre à partir de données métagénomiques. À notre connaissance, la base de données en ligne SMDB contribue à l'analyse des génomes et des métagénomes, criblant ainsi les gènes du soufre dans des ensembles de données de séquence à grande échelle.

La SMDB présente une couverture plus complète des gènes impliqués dans le métabolisme du soufre que les autres bases de données publiques (Fig. 2). Une nouvelle base de données, SCycDB23, contenant 207 gènes du cycle du soufre, a été construite de manière synchrone avec la SMDB. Nous avons également trouvé des avantages comparables par rapport à SCycDB (Fig. 2). Par exemple, 32 gènes de soufre (par exemple, SUOX, APA1_2, aprM, aps, ETHE1, MET10, MET3, MET5, npsr) n'ont pas été détectés dans SCycDB, comme le gène de la sulfite oxydase (SUOX), qui a catalysé la dernière étape du catabolisme de la cystéine, oxydant ainsi le sulfite en sulfate49. Le nombre de gènes de soufre dans la base de données SCycDB est supérieur à celui de la base de données SMDB, principalement en raison de l'ajout de protéines impliquées dans le transfert de soufre, la taurine, le (R)-DHPS, le choline-o-sulfate, le PEP et le métabolisme UDP-glucose. Cependant, tauD, un gène qui convertit la taurine et le sulfite50, a également été sélectionné pour la base de données SMDB. La base de données SMDB se concentre sur les gènes clés impliqués dans la conversion des composés soufrés selon les références et les voies métaboliques du soufre dans les bases de données KEGG et MetaCyc. Notre objectif est de fournir les connaissances les plus récentes et les progrès de la recherche dans les études sur le métabolisme du soufre, telles que la dégradation aérobie du DMS51. Le produit de la dégradation du DMS (c'est-à-dire les acides sulfurique et méthanesulfonique) attire l'eau et favorise la formation de nuages, affectant ainsi le climat. De plus, les séquences de soufre de la base de données NR ont été sélectionnées dans SMDB pour faciliter l'annotation des micro-organismes métabolisant le soufre. Une base de données appropriée est essentielle pour l'exactitude de l'annotation métagénomique. La SMDB a principalement les trois caractéristiques suivantes. Tout d'abord, la SMDB a une définition précise des gènes du métabolisme du soufre. Des exemples typiques incluent les gènes phsA et psrA qui codent pour la thiosulfate réductase et la polysulfure réductase, respectivement, mais ces gènes partagent une similarité de séquence élevée24. Par conséquent, il est difficile de distinguer les activités de ces deux enzymes lors de l'annotation du génome. L'arbre phylogénétique a montré une séparation claire du gène psrA du gène phsA (Fig. S7 supplémentaire). Ce résultat indiquait la possibilité d'explications écologiques erronées. Dans SMDB, nous avons précisément défini ces gènes pour éviter les erreurs d'annotation. Deuxièmement, la SMDB considère le problème des faux positifs. Cette étude aborde ce problème en ajoutant des séquences homologues provenant de plusieurs bases de données publiques. Troisièmement, la petite taille (140 Mo) de la SMDB réduit le coût de calcul requis pour obtenir les gènes du métabolisme du soufre. 2 G de données métagénomiques consomment 60 s de temps BLAST. La BDMS présente donc des avantages comparables en termes de quantité et de qualité des données.

Bien que nous ayons collecté autant de gènes de soufre que possible, certains gènes de soufre peuvent encore devoir être remarqués. Une interface de partage de données (https://smdb.gxu.edu.cn/) a été fournie pour soumettre des gènes de soufre avec des informations confirmées expérimentalement dans la base de données SMDB. Nous prévoyons de mettre à jour la base de données SMDB en continu avec de nouveaux gènes du cycle du soufre issus de la littérature et des séquences soumises sur le Web SMDB.

À mesure que l'application de la métagénomique dans l'environnement augmente, l'obtention rapide des profils fonctionnels à partir de la métagénomique est importante pour les chercheurs. La base de données décrite dans cet article, SMDB, unifie les gènes de soufre les plus accessibles au public et fournit un service d'annotation fiable pour étudier le cycle du soufre dans différents environnements. SMDB a rassemblé les gènes inorganiques et organiques complets de transformation du soufre utilisés pour analyser le cycle du soufre dans cinq types d'environnements. Nos résultats ont révélé que 110 à 159 gènes de soufre ont été détectés dans ces environnements. Dans les cinq habitats, la conversion du DMSP en grande abondance, deux des 10 premiers gènes appartiennent à ce processus (tableau supplémentaire S4). Cela montre que le DMSP est l'une des molécules organosoufrées les plus abondantes sur Terre52. De plus, une différence significative dans la distribution des gènes du soufre et des micro-organismes métabolisant le soufre a été trouvée dans ces environnements. Par exemple, les gènes dissimilateurs de réduction des sulfates étaient très abondants dans les sédiments de mangrove et les sédiments des grands fonds, probablement en raison de la forte concentration de sulfate dans la mer35.

La diversité alpha des micro-organismes était significativement plus élevée dans les sédiments de la mangrove que dans les autres habitats, la PCoA a montré que les sédiments de la mangrove différaient également de manière significative de ceux des autres habitats (Fig. 3). Ce résultat est en accord avec les résultats précédents53. En outre, NCM a montré que la structure de la communauté bactérienne dans les sédiments de mangrove était principalement déterminée par des processus stochastiques (R2 = 0,745, Nm = 371 591). La dispersion microbienne était plus élevée dans l'écosystème de la mangrove que dans les autres habitats. La température élevée et la disponibilité des nutriments dans les sédiments de la mangrove peuvent expliquer la plus grande diversité des micro-organismes. Cela pourrait également être dû au fait que les mangroves sont situées dans des zones tampons qui relient la terre et la mer54. L'eau du fleuve déverse des nutriments en amont dans les sédiments de la mangrove. De plus, il a été observé que la composition microbienne présentait des modèles distinctifs entre différents habitats. La communauté microbienne des écosystèmes de mangrove était principalement composée de membres de Deltaproteobacteria.

Des études antérieures ont démontré que les micro-organismes impliqués dans le cycle du soufre appartiennent principalement aux Protéobactéries, aux Firmicutes et aux Actinobactéries des bactéries55. Les micro-organismes métabolisant le soufre (par exemple, Gemmatimonadetes, Deltaproteobacteria, Bacteroidetes et Nitrospira) dans les sédiments de la mangrove se sont avérés significativement plus abondants que ceux des autres habitats (Fig. 6). La diversité métabolique des Deltaprotéobactéries peut fournir un avantage concurrentiel pour la survie dans des habitats fluctuants56. Des études antérieures ont démontré que les deltaprotéobactéries étaient associées à une salinité plus élevée57. Les deltaprotéobactéries sont des bactéries sulfato-réductrices (SRB) avec un potentiel de réduction des sulfates et de décomposition de la matière organique58. Les Bacteroidetes sont considérés comme des dégradeurs primaires de polysaccharides et se retrouvent dans de nombreux écosystèmes59. L'ajout de la signature du Flavilitoribacter microbien dans les modèles a permis la plus grande précision possible quant à son potentiel pour les polysaccharides.

Le cycle du soufre est largement utilisé dans la contamination par les métaux lourds16. Compte tenu de l'augmentation des activités humaines, l'équilibre du cycle du soufre est affecté, comme le manque d'éléments soufrés dans l'écosystème du sol entraînant une réduction de la production agricole60,61. La SMDB facilitera la recherche pour comprendre le cycle du soufre dans différents environnements. Par conséquent, cette base de données permettra aux microbiologistes d'obtenir de manière exhaustive les gènes complets du cycle du soufre.

Une base de données à couverture élevée de séquences, à savoir SMDB, qui se concentre sur les informations du cycle du soufre, a été développée. Cette base de données intégrative contient 175 gènes et couvre 11 processus du métabolisme du soufre. En outre, une base de données en ligne sur le site Web de la SMDB a été fournie pour analyser le métabolisme du soufre. Le SMDB peut analyser le métabolisme du soufre rapidement et avec précision. En appliquant la SMDB au cycle du soufre dans cinq environnements différents, il a démontré sa capacité à annoter le cycle du soufre à partir de métagénomes dans différents environnements. La SMDB sera une ressource précieuse pour l'étude des métabolismes du soufre à partir des données métagénomiques du fusil de chasse.

Les données métagénomiques sont disponibles au NCBI, numéros d'accès : PRJEB24179, PRJNA485648, SRP068645, PRJEB41565, SRP190174, SRP190175, SRP190176, SRP190179 et SRP190180. Les données métagénomiques sont disponibles dans la base de données GSA du Chinese National Genomics Data Center (https://bigd.big.ac.cn/gsub/), numéros d'accès : PRJCA002311. La base de données SMDB est disponible sur https://github.com/taylor19891213/sulfur-metabolism-gene-database et https://smdb.gxu.edu.cn/.

Cadre de lecture ouvert

Base de données intégrative des gènes du métabolisme du soufre

Groupes de groupes orthologues

Généalogie évolutive des gènes : groupes orthologues non supervisés

Encyclopédie de Kyoto des gènes et des génomes

Base de données de protéines non redondantes RefSeq

Base de données universelle sur les protéines

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Cette recherche a été soutenue par le Natural Science Fund for Distinguished Young Scholars of Guangxi Zhuang Autonomous Region of China (Grant No. 2019GXNSFFA245011), le Funding Project of Chinese Central Government Guiding to the Guangxi Local Science and Technology Development (Grant No. GUIKEZY21195021), le Guangxi Key Laboratory of Beibu Gulf Marine Biodiversity Conservation, Beibu Gulf University (Grant No. 2022 KA02), le Fonds de recherche fondamentale de l'Académie des sciences du Guangxi (subvention n° CQ-C-202202) et le projet du laboratoire clé d'État de médecine et de protection contre les rayonnements, Université de Soochow (n° GZK1202118).

Centre national de recherche en ingénierie pour la bioraffinerie non alimentaire, Centre de recherche du Guangxi pour les sciences et technologies biologiques, Académie des sciences du Guangxi, Nanning, 530007, Chine

Shuming Mo, Bing Yan, Muhammad Kashif et Chengjian Jiang

State Key Laboratory for Conservation and Utilization of Subtropical Agro-bioressources, Guangxi Research Center for Microbial and Enzyme Engineering Technology, College of Life Science and Technology, Guangxi University, Nanning, 530004, Chine

Shuming Mo, Jinhui Li, Muhammad Kashif et Chengjian Jiang

Guangxi Key Lab of Mangrove Conservation and Utilization, Guangxi Mangrove Research Center, Guangxi Academy of Sciences, Beihai, 536000, Chine

Bing Yan et Tingwei Gao

Guangxi Key Lab of Human-Machine Interaction and Intelligent Decision, Nanning Normal University, Nanning, 530299, Chine

Jianping Liao

State Key Laboratory of Radiation Medicine and Protection, Université Soochow, Suzhou, 215123, Chine

Jianping Liao

Guangxi Key Laboratory of Beibu Gulf Marine Biodiversity Conservation, Beibu Gulf University, Qinzhou, 535011, Chine

Jingjing Song, Lirong Bai, Dahui Yu et Chengjian Jiang

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SM,. JH,. PAR,. et CJ ont mis en œuvre les méthodes et mené les expériences. SM,. MK,. TG,. JS,. LB et DY ont analysé et présenté les résultats. JH,. et JL a écrit le code. SM a terminé une première ébauche. Tous les auteurs ont contribué et approuvé le manuscrit final.

Correspondance à Dahui Yu, Jianping Liao ou Chengjian Jiang.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Mo, S., Yan, B., Gao, T. et al. Le métabolisme du soufre dans les sédiments des mangroves marines subtropicales diffère fondamentalement des autres habitats, comme l'a révélé la SMDB. Sci Rep 13, 8126 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-34995-y

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Reçu : 17 octobre 2022

Accepté : 11 mai 2023

Publié: 19 mai 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-023-34995-y

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